芬恩开始追问自己的身世，而杰克发现自己可能不是一只普通的狗。
第四季中，噢噢大陆的冒险更加深入角色内心。芬恩反复做一个梦——一个金色女子在冰原上呼唤他的名字，他开始怀疑自己的母亲可能还活着，并且与历史上消失的“人类最后之城”有关。与此同时，杰克的一只爪子开始莫名其妙地发光，远古生物称他为“星际看门人之后裔”。两人一边处理日常的危机（冰王的荒诞绑架、火焰公主的政变、泡泡糖公主的科学伦理实验），一边逐渐靠近彼此身世的核心真相。本季最后两集，芬恩在冰原深处找到了一个冰冻的人类婴儿摇篮，而杰克突然能够穿越纬度。季终镜头：杰克站在宇宙的裂缝前回头说：“兄弟，我可能不是你捡来的狗。”
儿童动画的外壳，成人内核的眼泪制造机。芬恩的寻母线与杰克的“非狗”身份双线并进，笑点与刀片齐飞。第四季是整个系列情感转折的开始。
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